Цитомный анализ: современный универсальный инструмент медико-биологических и эколого-гигиенических исследований (обзор литературы). Часть 1

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

Понимание связи злокачественного перерождения клеток с генетической нестабильностью существует уже давно. Такие маркеры генетической нестабильности, как микроядра (МЯ) и ядерные аномалии (нуклеоплазменные мосты (НПМ) и протрузии ядра), рассматриваются как признаки злокачественного роста. Однако долгое время в них видели лишь побочный продукт генетической нестабильности, удобный инструмент для её изучения. Только исследования последних десятилетий с привлечением новейших методов молекулярно-генетического анализа (секвенирования генома индивидуальной клетки, длительного прижизненного микроскопирования и мечения индивидуальных хромосом, гибридизации in situ и т. д.) позволили установить, что перестройки генетического материала раковых клеток являются гораздо более глубокими и массивными, чем представлялось ранее. Кроме того, оказалось, что МЯ играют активную роль в поддержании состояния хромосомной нестабильности в клеточной популяции. В данном обзоре изложены современные представления о процессах, приводящих к возникновению нестабильных геномов, — о явлении «геномного хаоса» и его частном случае, хромотрипсисе. Также рассмотрены молекулярно-биологические особенности МЯ и их роль в жизни клетки и целого организма. Рассмотрено значение МЯ как диагностических и прогностических показателей при онкологических, нейродегенеративных и многих других заболеваниях. Большое внимание уделено применению цитомного анализа на лимфоцитах периферической крови и эпителиоцитах человека в медицинских исследованиях. Высказывается предположение, что в медицинских исследованиях цитомный анализ может служить инструментом для выявления людей, относящихся к группе повышенного генетического риска.

При подборе литературы использованы базы данных PubMed, Web of Science, ResearchGate, Scopus, eLibrary.

Участие авторов:

Кривцова Е.К. — поиск источников литературы, анализ и интерпретация данных литературы, написание текста;

Ингель Ф.И. — концепция и дизайн исследования, поиск источников литературы;

Ахальцева Л.В. — поиск источников литературы, анализ и интерпретация данных литературы.

Все соавторы — утверждение окончательного варианта статьи, ответственность за целостность всех частей статьи.

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов в связи с публикацией данной статьи.

Финансирование. Исследование не имело спонсорской поддержки.

Поступила 27.04.2021 / Принята к печати 28.09.2021 / Опубликована 31.10.2021

Об авторах

Елена Константиновна Кривцова

ФГБУ «Центр стратегического планирования и управления медико-биологическими рисками здоровью» Федерального медико-биологического агентства

Автор, ответственный за переписку.
Email: ekrivcova@cspmz.ru
ORCID iD: 0000-0002-5039-8980

Науч. сотр. отд. профилактической токсикологии и медико-биологических исследований НИИ ЭЧ и ГОС им. А.Н. Сысина ФГБУ «ЦСП» ФМБА России, 119121, Москва.

e-mail: EKrivcova@cspmz.ru

Россия

Ф. И. Ингель

ФГБУ «Центр стратегического планирования и управления медико-биологическими рисками здоровью» Федерального медико-биологического агентства

Email: noemail@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-2262-6800
Россия

Л. В. Ахальцева

ФГБУ «Центр стратегического планирования и управления медико-биологическими рисками здоровью» Федерального медико-биологического агентства

Email: noemail@neicon.ru
ORCID iD: 0000-0002-3619-3858
Россия

Список литературы

  1. Boveri T. Zur Frage der Entstehung Maligner Tumoren. Jena; 1914.
  2. Comings D.E. A general theory of carcinogenesis. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 1973; 70(12): 3324-8. https://doi.org/10.1073/pnas.70.12.3324
  3. Cecener G., Egeli U., Tasdelen I., Tunca B., Duman H., Kizil A. Common fragile site expression and genetic predisposition to breast cancer. Teratog. Carcinog. Mutagen. 1998; 18(6): 279-91. https://doi.org/10.1002/(sici)1520-6866(1998)18:6%3C279::aid-tcm2%3E3.3.co;2-l
  4. Bonassi S., El-Zein R., Bolognesi C., Fenech M. Micronuclei frequency in peripheral blood lymphocytes and cancer risk: evidence from human studies. Mutagenesis. 2011; 26(1): 93-100. https://doi.org/10.1093/mutage/geq075
  5. Koss L.G. Diagnostic Cytology and Its Histopathologic Bases. Philadelphia, Toronto; 1979: 3(1-2).
  6. Torres-Bugarin O., Ventura-Aguilar A., Zamora-Perez A., Gomez-Meda B.C., Ramos-Ibarra M.L., Morgan-Villela G., et al. Evaluation of cisplatin+5-FU, and ifosfamide+epirubicine regimens using the micronuclei test and nuclear abnormalities in the buccal mucosa. Mutat. Res. 2003; 539(1-2): 177-86. https://doi.org/10.1016/s1383-5718(03)00163-3
  7. Wang R.C., Yang L., Tang Y., Bai O. Micronucleus expression and acute leukemia prognosis. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2013; 14(9): 5257-61. https://doi.org/10.7314/apjcp.2013.14.9.5257
  8. George A., Dey R., Bhuria V., Banerjee S., Ethirajan S., Siluvaimuthu A., et al. Nuclear anomalies, chromosomal aberrations and proliferation rates in cultured lymphocytes of head and neck cancer patients. Asian Pac. J. Cancer Prev. 2014; 15(3): 1119-23. https://doi.org/10.7314/apjcp.2014.15.3.1119
  9. Espinoza F., Cecchini L., Morote J., Marcos R., Pastor S. Micronuclei frequency in urothelial cells of bladder cancer patients, as a biomarker of prognosis. Environ. Mol. Mutagen. 2019; 60(2): 168-73. https://doi.org/10.1002/em.22252
  10. Liu G., Stevens J.B., Horne S.D., Abdallah B.Y., Ye K., Bremer S., et al. Genome chaos: survival strategy during crisis. Cell Cycle. 2014; 13(4): 528-37. https://doi.org/10.4161/cc.27378
  11. Heng H.H., Stevens J.B., Liu G., Bremer S.W., Ye K.J., Reddy P.V., et al. Stochastic cancer progression driven by non-clonal chromosome aberrations. J. Cell Physiol. 2006; 208(2): 461-72. https://doi.org/10.1002/jcp.20685
  12. Stephens P.J., Greenman C.D., Fu B., Yang F., Bignell G.R., Mudie L.J., et al. Massive genomic rearrangement acquired in a single catastrophic event during cancer development. Cell. 2011; 144(1): 27-40. https://doi.org/10.1016/j.cell.2010.11.055
  13. Meyerson M., Pellman D. Cancer genomes evolve by pulverizing single chromosomes. Cell. 2011; 144(1): 9-10. https://doi.org/10.1016/j.cell.2010.12.025
  14. Ye C.Y., Sharpe Z., Alemara S., Mackenzie S., Liu G., Abdallah B., et al. Micronuclei and genome chaos: changing the system inheritance. Genes. 2019; 10(5): 366-87. https://doi.org/10.3390/genes10050366
  15. Surralles J., Carbonelly E., Marcos R., Degrassi F., Antoccia A., Tanzarella C. A collaborative study on the improvement of the micronucleus test in cultured human lymphocytes. Mutagenesis. 1992; 7(6): 407-10. https://doi.org/10.1093/mutage/7.6.407
  16. Kato H., Sandberg A.A. Chromosome pulverization in human cells with micronuclei. J. Natl. Cancer Inst. 1968; 40(1): 165-79.
  17. Guo X., Ni J., Liang Z., Xue J., Fenech M.F., Wang X. Тhe molecular origins and pathophysiological consequences of micronuclei: new insights into an age-old problem. Mutat. Res. 2019; 799: 1-35. https://doi.org/10.1016/j.mrrev.2018.11.001
  18. Hatch E.M., Fischer A.H., Deerinck T.J., Hetzer M.W. Catastrophic nuclear envelope collapse in cancer cell micronuclei. Cell. 2013; 154: 47-60. https://doi.org/10.1016/j.cell.2013.06.007
  19. Terradas M., Martin M., Tusell L., Genesca A. DNA lesions sequestered in micronuclei induce a local defective-damage response. DNA Repair. 2009; 8(10): 1225-34. https://doi.org/10.1016/j.dnarep.2009.07.004
  20. Terradas M., Martin M., Hernandez L., Tusell L., Genesca A. Nuclear envelope defects impede a proper response to micronuclear DNA lesions. Mutat. Res. 2012; 729(1-2): 35-40. https://doi.org/10.1016/j.mrfmmm.2011.09.003
  21. Tang Z., Yang J., Wang X., Zeng M. Wang J., Wang A., et al. Active DNA end processing in micronuclei of ovarian cancer cells. BMC Cancer. 2018; 18(1): 426. https://doi.org/10.1186/s12885-018-4347-0
  22. Crasta K., Ganem N.J., Dagher R., Lantermann A.B., Ivanova E.V., Pan Y., et al. DNA breaks and chromosome pulverization from errors in mitosis. Nature. 2012; 482(7383): 53-8. https://doi.org/10.1038/nature10802
  23. Yasui M., Koyama N., Koizumi T., Senda-Murata K., Takashima Y., Hayashi М., et al. Live cell imaging of micronucleus formation and development. Mutat. Res. Fundam. Mol. Mech. Mutagen. 2010; 692(1-2): 12-8. https://doi.org/10.1016/j.mrfmmm.2010.07.009
  24. Thompson L.L., McManus K.J. A novel multiplexed, image-based approach to detect phenotypes that underlie chromosome instability in human cеlls. PloS One. 2015; 10(4): e0123200. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0123200
  25. Imle A., Polser B., Alexander S., Klein C.A., Friedl P. Genomic instability of micronucleated cells revealed by single-cell comparative genomic hybridization. Cytometry A. 2009; 75(7): 562-8. https://doi.org/10.1002/cyto.a.20733
  26. Hintzsche H., Hemmann U., Poth A., Utesch D., Lott J., Stopper H. Fate of micronuclei and micronucleated cells. Mutat. Res. 2017; 771: 85-98. https://doi.org/10.1016/j.mrrev.2017.02.002
  27. Utani K., Kohno Y., Okamoto A., Shimizu N. Emergence of micronuclei and their effects on the fate of cells under replication stress. PloS One. 2010; 5(4): e10089. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0010089
  28. Reimann H., Stopper H., Hintzsche H. Long-term fate of etoposide-induced micronuclei and micronucleated cells in HeLa-H2B-GFP cells. Arch. Toxicol. 2020; 94(10): 3553-61. https://doi.org/10.1007/s00204-020-02840-0
  29. Soto M., Garcia-Santisteban I., Krenning L., Medema R.H., Raaijmakers J.A. Chromosomes trapped in micronuclei are liable to segregation errors. J. Cell Sci. 2018; 131(13): jcs214742. https://doi.org/10.1242/jcs.214742
  30. Nicholson J.M., Macedo J.C., Mattingly A.J., Wangsa D., Camps J., Lima V., et al. Chromosome mis-segregation and cytokinesis failure in trisomic human cells. eLife. 2015; 4: e05068. https://doi.org/10.7554/elife.05068
  31. Zhang C.Z., Spektor A., Cornils H., Francis J.M., Jackson E.K., Liu S., et al. Chromothripsis from DNA damage in micronuclei. Nature. 2015; 522(7555): 179-84. https://doi.org/10.1038/nature14493
  32. Terzoudi G.I., Karakosta M., Pantelias A., Hatzi V.I., Karachristou I., Pantelias G. Stress induced by premature chromatin condensation triggers chromosome shattering and chromothripsis at DNA sites still replicating in micronuclei or multinucleate cells when primary nuclei enter mitosis. Mutat. Res. Genet. Toxicol. Environ. Mutagen. 2015; 793: 185-98. https://doi.org/10.1016/j.mrgentox.2015.07.014
  33. Terradas M., Martin M., Genesca A. Impaired nuclear functions in micronuclei results in genome instability and chromothripsis. Arch. Toxicol. 2016; 90(11): 2657-67. https://doi.org/10.1007/s00204-016-1818-4
  34. Ly P., Teitz L.S., Kim D.H., Shoshani O., Skaletsky H., Fachinetti D., et al. Selective Y centromere inactivation triggers chromosome shattering in micronuclei and repair by non-homologous end joining. Nat. Cell Biol. 2017; 19(1): 68-75. https://doi.org/10.1038/ncb3450
  35. Tan E.H., Henry I.M., Ravi M., Bradnam K.R., Mandakova T., Marimuthu M.P., et al. Catastrophic chromosomal restructuring during genome elimination in plants. eLife. 2015; 4: e06516. https://doi.org/10.7554/elife.06516
  36. Garsed D.W., Marshall O.J., Corbin V.D., Hsu A., Di Stefano L., Schroder J., et al. The architecture and evolution of cancer neochromosomes. Cancer Cell. 2014; 26(5): 653-67. https://doi.org/10.1016/j.ccell.2014.09.010
  37. Мамаев Н.Н., Гиндина Т.Л., Бойченко Э.Г. Хромотрипсис в онкологии: обзор литературы и собственное наблюдение. Клиническая онкогематология. 2017; 10(2): 191-205. https://doi.org/10.21320/2500-2139-2017-10-2-191-205
  38. Урываева И.В., Микаелян А.С., Дашенкова Н.О., Маршак Т.Л. Хромотрипсис при гепатоканцерогенезе: роль микроядерных аберраций и полиплоидии. Известия Российской академии наук. Серия биологическая. 2018; (5): 461-8. https://doi.org/10.1134/S0002332918050168
  39. Fenech M., Kirsch-Volders M., Natarajan A.T., Surralles J., Crott J.W., Parry J., et al. Molecular mechanisms of micronucleus, nucleoplasmic bridge and nuclear bud formation in mammalian and human cells. Mutagenesis. 2011; 26(5): 125-32. https://doi.org/10.1016/j.ccell.2014.09.010
  40. Bartsch K., Knittler K, Borowski C., Rudnic S., Damme M., Aden K., et al. Absence of RNase H2 triggers generation of immunogenic micronuclei removed by autophagy. Hum. Mol. Genet. 2017; 26(20): 3960-72. https://doi.org/10.1093/hmg/ddx283
  41. Mackenzie K.J., Carroll P., Martin C.A., Murina O., Fluteau A., Simpson D.J., et al. cGAS surveillance of micronuclei links genome instability to innate immunity. Nature. 2017; 548(7668): 461-5. https://doi.org/10.1038/nature23449
  42. Harding S.M., Benci J.L., Irianto J., Discher D.E., Minn A.J., Greenberg R.A. Mitotic progression following DNA damage enables pattern recognition within micronuclei. Nature. 2017; 548(7668): 466-70. https://doi.org/10.1038/nature23470
  43. Russo A., Degrassi F. Molecular cytogenetics of the micronucleus: Still surprising. Mutat. Res. Genet. Toxicol. Environ Mutagen. 2018; 836(Pt. A): 36-40. https://doi.org/10.1016/j.mrgentox.2018.05.011
  44. Sun L., Wu J., Du F., Chen X., Chen Z.J. Cyclic GMP-AMP synthase is a cytosolic DNA sensor that activates the type I interferon pathway. Science. 2013; 339(6121): 786-91. https://doi.org/10.1126/science.1232458
  45. Gecara N.O. DNA damage-induced immune response: Micronuclei provide key platform. J. Cell Biol. 2017; 216(10): 2999-3001. https://doi.org/10.1083/jcb.201708069
  46. Mitchison T.J., Pineda J., Shi J., Florian S. Is inflammatory micronucleation the key to a successful anti-mitotic cancer drug? Open Biol. 2017; 7(11): 170182. https://doi.org/10.1098/rsob.170182
  47. Widel M., Jedrus S., Owczarek S., Konopacka M., Lubecka B., Kolosza Z. The increment of micronucleus frequency in cervical carcinoma during irradiation in vivo and its prognostic value for tumour radiocurability. Br. J. Cancer. 1999; 80(10): 1599-607. https://doi.org/10.1038/sj.bjc.6690569
  48. El-Zein R.A., Abdel-Rahman S., Santee K.J., Yu R., Shete S. identification of small and non-small cell lung cancer markers in peripheral blood using cytokinesis-blocked micronucleus and spectral karyotyping assays. Cytogenet. Genome Res. 2017; 152(3): 122-31. https://doi.org/10.1159/000479809
  49. Бяхова М.М., Сычева Л.П., Журков В.С., Астраханцев А.Ф., Космынин А.А., Одишелидзе Н.В. и соавт. Цитогенетический статус больных раком желудочно-кишечного тракта до и после лечения. Вопросы онкологии. 2014; 60(1): 52-5
  50. Nikolouzakis T.K., Stivaktakis P.D., Apalaki P., Kalliantasi K., Sapsakos T.M., Spandidos D.A., et al. Effect of systemic treatment on the micronuclei frequency in the peripheral blood of patients with metastatic colorectal cancer. Oncol. Lett. 2019; 17(3): 2703-12. https://doi.org/10.3892/ol.2019.9895
  51. Aboalela N., Lyon D., Elswick R.K., Kelly D.L., Brumelle J., Bear H.D., et al. Perceived stress levels, chemotherapy, radiation treatment and tumor characteristics are associated with a persistent increased frequency of somatic chromosomal instability in women diagnosed with breast cancer: a one year longitudinal study. PLoS One. 2015; 10(7): e0133380. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0133380
  52. Bonassi S., Znaor A., Ceppi M., Lando C., Chang W.P., Holland N., et al. An increased micronucleus frequency in peripheral blood lymphocytes predicts the risk of cancer in humans. Carcinogenesis. 2007; 28(3): 625-31. https://doi.org/10.1093/carcin/bgl177
  53. Nefic H., Handzic I. The effect of age, sex, and lifestyle factors on micronucleus frequency in peripheral blood lymphocytes of the Bosnian population. Mutat. Res. 2013; 753(1): 1-11. https://doi.org/10.1016/j.mrgentox.2013.03.001
  54. Юров Ю.Б., Ворсанова С.Г., Соловьев И.В., Юров И.Ю. Нестабильность хромосом в нервных клетках человека в норме и при нервно-психических заболеваниях. Генетика. 2010; 46(10): 1352-5
  55. Hou Y., Song H., Croteau D.L., Akbari M., Bohr V.A. Genome instability in Alzheimer disease. Mech. Ageing. Dev. 2017; 161(Pt. A): 83-94. https://doi.org/10.1016/j.mad.2016.04.005
  56. Thadathil N., Hori R., Xiao J., Khan M.M. DNA double-strand breaks: a potential therapeutic target for neurodegenerative diseases. Chromosome Res. 2019; 27(4): 345-64. https://doi.org/10.1007/s10577-019-09617-x
  57. Schmidt M.H.M., Pearson C.E. Disease-associated repeat instability and mismatch repair. DNA Repair (Amst.). 2016; 38: 117-26. https://doi.org/10.1016/j.dnarep.2015.11.008
  58. Guo C., Jeong H.H., Hsieh Y.C., Klein H.U., Bennett D.A., De Jager P.L., et al. Tau activates transposable elements in Alzheimer’s disease. Cell Rep. 2018; 23(10): 2874-80. https://doi.org/10.1016/j.celrep.2018.05.004
  59. Talhaoui I., Matkarimov B.T., Tchenio T., Zharkov D.O., Saparbaev M.K. Aberrant base excision repair pathway of oxidatively damaged DNA: Implications for degenerative diseases. Free Radic. Biol. Med. 2017; 107: 266-77. https://doi.org/10.1016/j.freeradbiomed.2016.11.040
  60. Ворсанова С.Г., Юров Ю.Б., Демидова И.А., Колотий А.Д., Куринная О.С., Кравец В.С. и соавт. Биомаркеры неонкологических болезней мозга, обусловленных хромосомной нестабильностью, у детей. Научный результат. Медицина и фармация. 2018; 4(2): 8-17. https://doi.org/10.18413/2313-8955-2018-4-2-0-2
  61. Migliore L., Coppede F., Fenech M., Thomas P. Association of micronucleus frequency with neurodegenerative diseases. Mutagenesis. 2011; 26(1): 85-92. https://doi.org/10.1093/mutage/geq067
  62. Migliore L., Botto N., Scarpato R., Petrozzi L., Cipriani G., Bonucelli U. Preferential occurrence of chromosome 21 malsegregation in peripheral blood lymphocytes of Alzheimer’s disease patients. Cytogenet. Cell Genet. 1999; 87(1-2): 41-6. https://doi.org/10.1159/000015389
  63. Thomas P., Fenech M. Chromosome 17 and 21 aneuploidy in buccal cells is increased with ageing and in Alzheimer’s disease. Mutagenesis. 2008; 23(1): 57-65. https://doi.org/10.1093/mutage/gem044
  64. Petrozzi L., Lucetti C., Scarpato R., Gambaccini G., Trippi F., Bernardini S., et al. Cytogenetic alterations in lymphocytes of Alzheimer’s disease and Parkinson’s disease patients. Neurol Sci. 2002; 23(Suppl. 2): 97-8. https://doi.org/10.1007/s100720200087
  65. Gnana Oli R., Fazeli G., Kuhn W., Walitza S., Gerlach M., Stopper H. No increased chromosomal damage in L-DOPA treated patients with Parkinson’s disease: a pilot study. J. Neural Transm. 2010; 117(6): 737-46. https://doi.org/10.1007/s00702-010-0401-z
  66. Thomas P., Harvey S., Gruner T., Fenech M. The buccal cytome and micronucleus frequency is substantially altered in Down’s syndrome and normal ageing compared to young healthy controls. Mutat. Res. 2008; 638(1-2): 37-47. https://doi.org/10.1016/j.mrfmmm.2007.08.012
  67. Fenech M., Bonassi S. The effect of age, gender, diet and lifestyle on DNA damage measured using micronucleus frequency in human peripheral blood lymphocytes. Mutagenesis. 2011; 26(1): 43-9. https://doi.org/10.1093/mutage/geq050
  68. Thomas P., Hecker J., Faunt J., Fenech M. Buccal micronucleus cytome biomarkers may be associated with Alzheimer’s disease. Mutagenesis. 2007; 22(6): 371-9. https://doi.org/10.1093/mutage/gem029
  69. Maluf S.W., Erdtmann B. Genomic instability in Down syndrome and Fanconi anemia assessed by micronucleus analysis and single-cell gel electrophoresis. Cancer Genet. Cytogenet. 2001; 124(1): 71-5. https://doi.org/10.1016/s0165-4608(00)00322-8
  70. Scarfi M.R., Cossarizza A., Monti D., Bersani F., Zannotti M., Lioi M.B., et al. Age-related increase of mitomycin C-induced micronuclei in lymphocytes from Down’s syndrome subjects. Mutat. Res. 1990; 237(5-6): 247-52. https://doi.org/10.1016/0921-8734(90)90006-d
  71. Ferreira F.L., Pra D., Martino-Roth M.G., Garcias G.L. Buccal micronucleus frequency is associated with age in Down syndrome. Genet. Mol. Res. 2009; 8(4): 1231-7. https://doi.org/10.4238/vol8-4gmr636
  72. Schupf N., Kapell D., Lee J.H., Ottman R., Mayeux R. Increased risk of Alzheimer’s disease in mother of adults with Down’s syndrome. Lancet. 1994; 344(8919): 353-6. https://doi.org/10.1016/s0140-6736(94)91398-6
  73. Migliore L., Boni G., Bernardini R., Trippi F., Colognato R., Fontana I., et al. Susceptibility to chromosome malsegregation in lymphocytes of women who had a down syndrome child in young age. Neurobiol. Ageing. 2006; 27(5): 710-6. https://doi.org/10.1016/j.neurobiolaging.2005.03.025
  74. Coppede F., Colognato R., Bonelli A., Astrea G., Bargagna S., Siciliano G., et al. Polymorphisms in folate and homocystein metabolising genes and chromosome damage in mothers of Down syndrome children. Am. J. Med. Genet. A. 2007; 143A(17): 2006-15. https://doi.org/10.1002/ajmg.a.31886
  75. Naga M.B.S.S., Gour S., Nallagutta N., Ealla K.K.R., Velidandla S., Manikya S. Buccal micronucleus cytome assay in sickle cell disease. J. Clin. Diagn. Res. 2016; 10(6): ZC62-4. https://doi.org/10.7860/jcdr/2016/19984.7998
  76. Al-Rawi Z.S., Gorial F., Tawfiq R.F., Mohammed A.K., Al-Naaimi A.S., Al’aadhmi M.A., et al. Brief report: a novel application of buccal micronucleus cytome assay in systemic lupus erythematosus: a case-control study. Arthritis Rheumatol. 2014; 66(10): 2837-41. https://doi.org/10.1002/art.38764
  77. Karaman H., Karaman A., Donmez-Altuntas H., Bitgen N., Hamurcu Z., Ogus A., et al. Investigation of genome instability in patients with non-alcoholic steatohepatitis. World J. Gastroenterol. 2013; 19(32): 5295-301. https://doi.org/10.3748/wjg.v19.i32.5295
  78. Porciello G., Scarpato R., Ferri C., Storino F., Cagetti F., Morozzi G., et al. Spontaneous chromosome damage (micronuclei) in systemic sclerosis and Raynaud’s phenomenon. J. Rheumatol. 2003; 30(6): 1244-7.
  79. Donmez-Altuntas H., Sahin F, Bayram F., Bitgen N., Mert M., Guclu K., et al. Evaluation of chromosomal damage, cytostasis, cytotoxicity, oxidative DNA damage and their association with body-mass index in obese subjects. Mutat. Res. Genet. Toxicol. Environ Mutagen. 2014; 771: 30-6. https://doi.org/10.1016/j.mrgentox.2014.06.006
  80. Laanani I., Boutelis S., Bennoune O., Belaaloui G. Buccal micronucleus cytome biomarkers in Algerian couples with idiopathic infertility. Mutat. Res. Genet. Toxicol. Environ Mutagen. 2018; 835: 32-5. https://doi.org/10.1016/j.mrgentox.2018.08.010
  81. Rangel-Lopez A., Paniagua-Medina M.E., Urban-Reyes M., Cortes-Arredondo M., Alvarez-Aguilar C., Lopez-Meza J., et al. Genetic damage in patients with chronic kidney disease, peritoneal dialysis and haemodialysis: a comparative study. Mutagenesis. 2013; 28(2): 219-25. https://doi.org/10.1093/mutage/ges075
  82. Salimi M., Broumand B., Mozdarani H. Association of elevated frequency of micronuclei in peripheral blood lymphocytes of type 2 diabetes patients with nephropathy complications. Mutagenesis. 2016; 31(6): 627-33. https://doi.org/10.1093/mutage/gew029
  83. Mihaljevic O., Zivancevic-Simonovich S., Milosevic-Djordjevic O., Djurdjevic P., Jovanovic D., Todorovic Z., et al. Apoptosis and genome instability in children with autoimmune disease. Mutagenesis. 2018; 33(5-6): 351-7. https://doi.org/10.1093/mutage/gey037
  84. Herrstrom P., Bratt I., Holmen A., Hogstedt B. Micronuclei in lymphocyte subsets in relation to immune proteins and allergic disease. Mutat. Res. 1998; 405(1): 35-40. https://doi.org/10.1016/s0027-5107(98)00125-0
  85. Cuello-Almarales D., Almaguer-Mederos L., Vazquez-Mojena Y., Almaguer-Gotay D., Zayas-Feria P., Laffita-Meza J.M., et al. Buccal cell micronucleus frequency is significantly elevated in patients with spinocerebellar ataxia type 2. Arch. Med. Res. 2017; 48(3): 297-302. https://doi.org/10.1016/j.arcmed.2017.06.008
  86. Sanchez-Flores M., Marcos-Perez D., Lorenzo-Lopez L., Maseda A., Millan-Calenti J.C., Bonassi S., et al. Frailty syndrome and genomic instability in older adults: suitability of the cytome micronucleus assay as a diagnostic tool. J. Gerontol A. Biol. Sci. Med. Sci. 2018; 73(7): 864-72. https://doi.org/10.1093/gerona/glx258
  87. Grindel A., Brath H., Nersesyan A., Knasmueller S., Wagner K.H. Association of genomic instability with HbA1c levels and medication in diabetic patients. Sci. Rep. 2017; 7: 41985. https://doi.org/10.1038/srep41985
  88. Milosevic-Ethordevic O., Grujicic D., Marinkovic D., Arsenijevic S., Bankovic S. Effect of various doses of gestogens on micronuclei frequency in human peripheral blood lymphocytes of pregnant women. Hum. Reprod. 2003; 18(2): 433-6. https://doi.org/10.1093/humrep/deg068
  89. Furness D.L.F., Dekker G.A., Hague W.M., Khong T.Y., Fenech M.F. Increased lymphocyte micronucleus frequency in early pregnancy is associated prospectively with pre-eclampsia and/or intrauterine growth restriction. Mutagenesis. 2010; 25(5): 489-98. https://doi.org/10.1093/mutage/geq032
  90. Franzke B., Halper B., Hofmann M., Oesen S., Pierson B., Cremer A., et al. The effect of six months of elastic band resistance training, nutritional supplementation or cognitive training on chromosomal damage in institutionalized elderly. Exp. Gerontol. 2015; 65: 16-22. https://doi.org/10.1016/j.exger.2015.03.001
  91. Surowy H., Rinckleb A., Luedeke M., Stuber M., Wecker A., Varga D., et al. Heritability of baseline and induced micronucleus frequencies. Mutagenesis. 2011; 26(1): 111-7. https://doi.org/10.1093/mutage/geq059

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Кривцова Е.К., Ингель Ф.И., Ахальцева Л.В., 2024


СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 37884 от 02.10.2009.