Роль мембранного транспорта протонов и возбудимости плазмалеммы в пространственных структурах, дальнем транспорте и фотосинтезе харовых водорослей

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Плазмалемма освещенных клеток Characeae содержит чередующиеся участки с активностью Н+-насоса и области с высокой проводимостью для Н+/ОН–, которые пропускают встречно направленные потоки Н+ между средой и цитоплазмой. В зонах оттока Н+ из среды в клетку, рН на поверхности (рНо) возрастает, а рН цитоплазмы (рНц), напротив, снижается. Нехватка проникающего субстрата фотосинтеза (СО2) и кислый сдвиг рНц в области наружных щелочных зон способствуют переключению переноса электронов в хлоропластах с СО2-зависимого пути на восстановление О2, что сопряжено с повышением ΔрН в тилакоидах и усилением нефотохимического тушения (NPQ) возбужденных состояний хлорофилла. Влияние рН на пути переноса электронов лежит в основе согласованного неоднородного распределения рНо и активности фотосинтеза у клеток в покое. При генерации потенциала действия (ПД) продольный профиль рНо временно сглаживается, а распределение NPQ и активности ФСII становится резко неоднородным. Спрямление профиля рНо обусловлено подавлением Н+-насоса и пассивной Н+/OH–-проводимости плазмалеммы под влиянием почти 100-кратного возрастания уровня Са2+ в цитоплазме ([Ca2+]ц) во время ПД. Повышение [Ca2+]ц стимулирует фотовосстановление О2 в хлоропластах под внешними щелочными зонами и в то же время останавливает течение цитоплазмы, что вызывает накопление избытка Н2О2 в цитоплазме в участках интенсивной продукции этого метаболита при слабом влиянии на зоны ассимиляции СО2. Эти изменения усиливают неоднородное распределение фотосинтеза и вызывают длительные колебания флуоресценции хлорофилла Fm' и квантовой эффективности линейного потока электронов на микроучастках клетки после генерации ПД.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

А. А. Булычев

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Автор, ответственный за переписку.
Email: bulychev@biophys.msu.ru

биологический факультет

Россия, Москва, 119991

Н. А. Крупенина

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: bulychev@biophys.msu.ru

биологический факультет

Россия, Москва, 119991

Список литературы

  1. Булычев А.А., Ниязова М.М., Рубин А.Б. 1987. Изменения флуоресценции хлоропластов при сдвигах мембранного потенциала и их зависимость от окислительно-восстановительного состояния акцептора фотосистемы II. Биол. мембраны. 4, 262–269.
  2. Ремиш Д., Булычев А.А., Рубин А.Б. 1990. Электроиндуцируемое нарушение барьерных свойств мембранной оболочки изолированных хлоропластов. Биол. мембраны. 7, 382–389.
  3. Булычев А.А., Цымбалюк Е.С., Лукашев Е.П. 1993. Использование необратимой электропорации и осмотических эффектов для доказательства светоиндуцированного накопления метилфеназония во внутреннем объеме тилакоидов. Биол. мембраны. 10, 587–597.
  4. Черкашин А.А., Булычев А.А., Вреденберг В.Я. 2000. Выходящая компонента фотоиндуцированного тока в хлоропластах Peperomia metallica. Биол. мембраны. 17, 377–386.
  5. Булычев А.А., Крупенина Н.А. 2008. Облегченное проникновение метилвиологена в хлоропласты in situ при генерации электрического импульса на возбудимой мембране растительной клетки. Биол. мембраны. 25, 343–351.
  6. Булычев А.А., Комарова А.В. 2014. Латеральный транспорт фотосинтетически активного интермедиата в покое и при возбуждении клеток Chara. Биол. мембраны. 31, 352–363.
  7. Булычев А.А., Алова А.В. 2022. Изменения флуоресценции хлоропластов в связи с возбудимостью клеток Chara и переносом метаболитов в потоке цитоплазмы. Биол. мембраны. 39, 195–204.
  8. Shimmen T. 2007. The sliding theory of cytoplasmic streaming: Fifty years of progress. J. Plant Res. 120, 31–43.
  9. Bulychev A.A., Cherkashin A.A., Shapiguzov S.Y., Alova A.V. 2021. Effects of chloroplast–cytoplasm exchange and lateral mass transfer on slow induction of chlorophyll fluorescence in Characeae. Physiol. Plant. 173, 1901–1913.
  10. Foissner I., Wasteneys G.O. 2012. The characean internodal cell as a model system for studying wound healing. J. Microsc. 247, 10–22.
  11. Beilby M.J., Casanova M.T. 2014. The physiology of characean cells. Berlin-Heidelberg: Springer. 205 p.
  12. Lucas W.J., Nuccitelli R. 1980. HCO3– and OH– transport across the plasmalemma of Chara. Planta. 150, 120–131.
  13. Bulychev A.A., Polezhaev A.A, Zykov S.V., Pljusnina T.Y., Riznichenko G.Y., Rubin A.B., Jantoß W., Zykov V.S., Müller S.C. 2001. Light-triggered pH banding profile in Chara cells revealed with a scanning pH microprobe and its relation to self-organization phenomena. J. Theor. Biol. 212, 275–294.
  14. Beilby M.J., Bisson M.A. 2012. pH banding in charophyte algae. In: Plant Electrophysiology. Ed Volkov A.G. Berlin-Heidelberg: Springer, p. 247–271.
  15. Feijó J.A., Sainhas J., Hackett G.R., Kunkel J.G., Hepler P.K. 1999. Growing pollen tubes possess a constitutive alkaline band in the clear zone and a growth-dependent acidic tip. J. Cell Biol. 144, 483–496.
  16. Bulychev A.A., Komarova A.V. 2014. Long-distance signal transmission and regulation of photosynthesis in characean cells. Biochemistry (Moscow). 79, 273–281.
  17. Bulychev A.A., Foissner I. 2020. Inhibition of endosomal trafficking by brefeldin A interferes with long-distance interaction between chloroplasts and plasma membrane transporters. Physiol. Plant. 169, 122–134.
  18. Bulychev A.A., Kamzolkina N.A., Luengviriya J., Rubin A.B., Müller S.C. 2004. Effect of a single excitation stimulus on photosynthetic activity and light-dependent pH banding in Chara cells. J. Membr. Biol. 202, 11–19.
  19. Wayne R. 1993. Excitability in plant cells. Am. Sci. 81, 140–151.
  20. Król E., Dziubinska H., Trebacz K. 2010. What do plants need action potentials for? In: Action Potential. Ed. DuBois M.L. New York: Nova Science, p. 1–26.
  21. Hedrich R. 2012. Ion channels in plants. Physiol. Rev. 92, 1777–1811.
  22. Kisnieriene V., Trȩbacz K., Pupkis V., Koselski M., Lapeikaite I. 2022. Evolution of long-distance signalling upon plant terrestrialization: Comparison of action potentials in Characean algae and liverworts. Ann. Bot. 130, 457–475.
  23. Lunevsky V.Z., Zherelova O.M., Vostrikov I.Y., Berestovsky G.N. 1983. Excitation of Characeae cell membranes as a result of activation of calcium and chloride channels. J. Membr. Biol. 72, 43–58.
  24. Biskup B., Gradmann D., Thiel G. 1999. Calcium release from InsP3-sensitive internal stores initiates action potential in Chara. FEBS Lett. 453, 72–76.
  25. Wacke M., Thiel G., Hütt M.T. 2003. Ca2+ dynamics during membrane excitation of green alga Chara: Model simulations and experimental data. J. Membr. Biol. 191, 179–192.
  26. Tazawa M., Kikuyama M. 2003. Is Ca2+ release from internal stores involved in membrane excitation in characean cells? Plant Cell Physiol. 44, 518–526.
  27. Berestovsky G.N., Kataev A.A. 2005. Voltage-gated calcium and Ca2+-activated chloride channels and Ca2+ transients: Voltage-clamp studies of perfused and intact cells of Chara. Eur. Biophys. J. 34, 973–986.
  28. Huang S., Shen L., Roelfsema R.M.G., Becker D., Hedrich R. 2023. Light-gated channelrhodopsin sparks proton-induced calcium release in guard cells. Science. 382, 1314–1318.
  29. Krupenina N.A., Bulychev A.A., Roelfsema M.R.G., Schreiber U. 2008. Action potential in Chara cells intensifies spatial patterns of photosynthetic electron flow and non-photochemical quenching in parallel with inhibition of pH banding. Photochem. Photobiol. Sci. 7, 681–688.
  30. Eremin A., Bulychev A., Krupenina N.A., Mair T., Hauser M.J.B., Stannarius R., Müller S.C., Rubin A.B. 2007. Excitation-induced dynamics of external pH pattern in Chara corallina cells and its dependence on external calcium concentration, Photochem. Photobiol. Sci. 6, 103–109.
  31. Foissner I., Sommer A., Hoeftberger M. 2015. Photosynthesis-dependent formation of convoluted plasma membrane domains in Chara internodal cells is independent of chloroplast position. Protoplasma. 252, 1085–1096.
  32. Lino B., Baizabal-Aguirre V.M., De La Vara L.E.G. 1998. The plasma-membrane H+-ATPase from beet root is inhibited by a calcium-dependent phosphorylation. Planta. 204, 352–359.
  33. De Nisi P., Dell′Orto M., Pirovano L., Zocchi G. 1999. Calcium-dependent phosphorylation regulates the plasma-membrane H+-ATPase activity of maize (Zea mays L.) roots. Planta. 209, 187–194.
  34. Sehnke P.C., DeLille J.M., Ferl R.J. 2002. Consummating signal transduction: The role of 14-3-3 proteins in the completion of signal-induced transitions in protein activity. Plant Cell. 14, 339–354.
  35. Smith J.R., Walker N.A. 1985. Effects of pH and light on the membrane conductance measured in the acid and basic zones of Chara. J. Membr. Biol. 83, 193–205.
  36. Bulychev A.A., Krupenina N.A. 2009. Transient removal of alkaline zones after excitation of Chara cells is associated with inactivation of high conductance in the plasmalemma. Plant Signal. Behav. 4, 727–734.
  37. Bulychev A.A., Kamzolkina N.A. 2006. Differential effects of plasma membrane electric excitation on H+ fluxes and photosynthesis in characean cells. Bioelectrochemistry. 69, 209–215.
  38. Tsuchiya Y., Yamazaki H., Aoki T. 1991. Steady and transient behaviors of protoplasmic streaming in Nitella internodal cell. Biophys. J. 59, 249–251.
  39. Bulychev A.A., Kamzolkina N.A. 2006. Effect of action potential on photosynthesis and spatially distributed H+ fluxes in cells and chloroplasts of Chara corallina. Russ. J. Plant Physiol. 53, 1–9.
  40. Bulychev A.A., Cherkashin A.A., Rubin A.B., Vredenberg W.J., Zykov V.S., Müller S.C. 2001. Comparative study on photosynthetic activity of chloroplasts in acid and alkaline zones of Chara corallina. Bioelectrochemistry. 53, 225–232.
  41. Gutknecht J., Bisson M.A., Tosteson F.C. 1977. Diffusion of carbon dioxide through lipid bilayer membranes. J. Gen. Physiol. 69, 779–794.
  42. Bulychev A.A., Komarova A.V. 2017. Photoregulation of photosystem II activity mediated by cytoplasmic streaming in Chara and its relation to pH bands. Biochim. Biophys. Acta - Bioenerg. 1858, 386–395.
  43. Hormann H., Neubauer C., Asada K., Schreiber U. 1993. Intact chloroplasts display pH 5 optimum of O2-reduction in the absence of methyl viologen: Indirect evidence for a regulatory role of superoxide protonation. Photosynth. Res. 37, 69–80.
  44. Neubauer C., Schreiber U. 1989. Photochemical and non-photochemical quenching of chlorophyll fluorescence induced by hydrogen peroxide. Zeitschrift für Naturforsch. – Sect. C Biol. 44c, 262–270.
  45. Rocha A.G., Vothknecht U.C. 2012. The role of calcium in chloroplasts - an intriguing and unresolved puzzle. Protoplasma. 249, 957–966.
  46. Stael S., Wurzinger B., Mair A., Mehlmer N., Vothknecht U.C., Teige M. 2012. Plant organellar calcium signalling: An emerging field. J. Exp. Bot. 63, 1525–1542.
  47. Hochmal A.K., Schulze S., Trompelt K., Hippler M. 2015. Calcium-dependent regulation of photosynthesis. Biochim. Biophys. Acta – Bioenerg. 1847, 993–1003.
  48. Wang W.H., Yi X.Q., Han A.D., Liu T.W., Chen J., Wu F.H., Dong X.J., He J.X., Pei Z.M., Zheng H.L. 2012. Calcium-sensing receptor regulates stomatal closure through hydrogen peroxide and nitric oxide in response to extracellular calcium in Arabidopsis. J. Exp. Bot. 63, 177–190.
  49. Bulychev A.A., Strelets T.S. 2024. Oscillations of chlorophyll fluorescence after plasma membrane excitation in Chara originate from nonuniform composition of signaling metabolites in the streaming cytoplasm. Biochim. Biophys. Acta - Bioenerg. 1865, 149019.
  50. Bulychev A.A., Alova A.V., Krupenina N.A., Rubin A.B. 2020. Cytoplasmic streaming as an intracellular conveyer: Effect on photosynthesis and H+ fluxes in Chara cells. Biophysics. 65, 250–258.
  51. Pickard W.F. 2003. The role of cytoplasmic streaming in symplastic transport. Plant, Cell Environ. 26, 1–15.
  52. Lu W., Gelfand V.I. 2023. Go with the flow – bulk transport by molecular motors. J. Cell Sci. 136, 260300.
  53. Krupenina N.A., Bulychev A.A. 2007. Action potential in a plant cell lowers the light requirement for non-photochemical energy-dependent quenching of chlorophyll fluorescence. Biochim. Biophys. Acta – Bioenerg. 1767, 781–788.
  54. Bulychev A.A., Krupenina N.A. 2008. Action potential opens access for the charged cofactor to the chloroplasts of Chara corallina cells. Russ. J.Plant Physiol. 55, 175–184.
  55. Krupenina N.A., Bulychev A.A., Schreiber U. 2011. Chlorophyll fluorescence images demonstrate variable pathways in the effects of plasma membrane excitation on electron flow in chloroplasts of Chara cells. Protoplasma. 248, 513–522.
  56. Eremin A., Bulychev A., Hauser M.J.B. 2013. Cyclosis-mediated transfer of H2O2 elicited by localized illumination of Chara cells and its relevance to the formation of pH bands. Protoplasma. 250, 1339–1349.
  57. Bienert G.P., Schjoerring J.K., Jahn T.P. 2006. Membrane transport of hydrogen peroxide. Biochim. Biophys. Acta – Biomembr. 1758, 994–1003.
  58. Mubarakshina M.M., Ivanov B.N., Naydov I.A., Hillier W., Badger M.R., Krieger-Liszkay A. 2010. Production and diffusion of chloroplastic H2O2 and its implication to signalling. J. Exp. Bot. 61, 3577–3587.
  59. Smirnoff N., Arnaud D. 2019. Hydrogen peroxide metabolism and functions in plants. New Phytol. 221, 1197–1214.
  60. Bulychev A.A., Alova A.V. 2022. Microfluidic interactions involved in chloroplast responses to plasma membrane excitation in Chara. Plant Physiol. Biochem. 183, 111–119.
  61. Foissner I., Wasteneys G.O. 2007. Wide-ranging effects of eight cytochalasins and latrunculin A and B on intracellular motility and actin filament reorganization in characean internodal cells. Plant Cell Physiol. 48, 585–597.
  62. Sommer A., Hoeftberger M., Hoepflinger M.C., Schmalbrock S., Bulychev A., Foissner I. 2015. Convoluted plasma membrane domains in the green alga Chara are depleted of microtubules and actin filaments. Plant Cell Physiol. 56, 1981–1996.
  63. Bulychev A.A., Komarova A.V. 2015. Photoinduction of cyclosis-mediated interactions between distant chloroplasts. Biochim. Biophys. Acta – Bioenerg. 1847, 379–389.
  64. Bulychev A.A., Rybina A.A. 2018. Long-range interactions of Chara chloroplasts are sensitive to plasma-membrane H+ flows and comprise separate photo- and dark-operated pathways. Protoplasma. 255, 1621–1634.
  65. Bulychev A.A., Alova A.V., Rubin A.B. 2013. Propagation of photoinduced signals with the cytoplasmic flow along Characean internodes: Evidence from changes in chloroplast fluorescence and surface pH. Eur. Biophys. J. 42, 441–453.
  66. Bulychev A.A. 2019. Cyclosis-mediated intercellular transmission of photosynthetic metabolites in Chara revealed with chlorophyll microfluorometry. Protoplasma. 256, 815–826.
  67. Bulychev A.A. 2022. Detection of cell-to-cell transport with chlorophyll microfluorometry: Selectivity of metabolite passage and sensitivity to sodium and potassium ions. Russ. J. Plant Physiol. 69, 5.
  68. Beilby M.J. 2016. Multi-scale characean experimental system: From electrophysiology of membrane transporters to cell-to-cell connectivity, cytoplasmic streaming and auxin metabolism. Front. Plant Sci. 7, 1–20.
  69. Bulychev A.A., Eremin A., von Rüling F., Alova A.V. 2023. Effects of cell excitation on photosynthetic electron flow and intercellular transport in Chara. Protoplasma. 260, 131–143.
  70. Suzuki N., Miller G., Morales J., Shulaev V., Torres M.A., Mittler R. 2011. Respiratory burst oxidases: The engines of ROS signaling. Curr. Opin. Plant Biol. 14, 691–699.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Светозависимый профиль рН в примембранных слоях среды (рНо) по длине интернодальной клетки Chara и чувствительность наружных щелочных зон к возбуждению плазмалеммы и ингибитору внутриклеточного везикулярного транспорта брефелдину А. а – Профили рНо в покое (сплошная кривая 1), а также через 2, 9 и 45 мин после генерации ПД (кривые 2–4 соответственно). б – Снижение рНо в щелочной зоне освещенной клетки после замены искусственной прудовой воды на аналогичный раствор с добавлением 70 мкМ брефелдина А (BFA); интенсивность света – 25 мкмоль/(м2 с).

Скачать (374KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Формирование неоднородного продольного профиля нефотохимического тушения (NPQ) в хлоропластах интернодальной клетки Chara после однократного возбуждения плазматической мембраны. В покое (при t ≤ 0) профиль NPQ был однородным, но после генерации ПД он сменился профилем с множественными пиками NPQ. Момент генерации ПД при t = 0 отмечен на диаграмме штриховой линией.

Скачать (372KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Генерация ПД в стандартных условиях (интенсивность света 39 мкмоль/(м2 с)) индуцирует (а) длительные периодические колебания флуоресценции Fm′, но вызывает (б) устойчивое тушение Fm′ при наличии в среде 0.5 мМ метилвиологена (МВ). Момент генерации ПД отмечен вертикальными штриховыми линиями при t = 50 с.

Скачать (311KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Возбуждение плазматической мембраны (при t = 50 с) в интернодальной клетке Chara приводит к длительным колебаниям Fm′ при общем освещении всей клетки, но не вызывает существенных осцилляций Fm′ при локальном освещении участка диаметром 1 мм с центром в области измерения флуоресценции. а – Изменения флуоресценции хлорофилла Fm′ в ответ на генерацию ПД при t =50 c (момент возбуждения отмечен вертикальной штриховой линий) при общем и локальном освещении; б – изменения трансмембранного потенциала плазмалеммы, вызванные генерацией ПД при общем и локальном освещении.

Скачать (365KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Функциональные отличия «кислых» и «щелочных» зон интернодальных клеток Chara в покое и после генерации ПД на плазматической мембране. В кислых зонах на свету работает ATP-зависимый Н+-насос, что смещает рНо в слабокислую область и способствует преобразованию непроникающего аниона НСО3– в нейтральную проникающую форму СО2. Выведение протонов Н+-насосом поддерживает слабощелочной рН цитоплазмы (рНц), способствующий фиксации СО2. Дуговая стрелка в периплазматическом пространстве изображает протекание электрического тока на внеклеточном сегменте круговой цепи. Для щелочных зон клетки характерны высокая Н+-проводимость плазмалеммы, необходимая для поддержания суммарного баланса Н+ в цитоплазме, отсутствие проникающей формы углерода СО2, осаждение кристаллов СаСО3 и сравнительно низкие значения рНц. Из-за нехватки СО2 и пониженного рНц фотосинтетический поток электронов частично переключен с ассимилирующего пути на восстановление О2 с образованием Н2О2, который действует как акцептор реакции Хилла, вызывая нефотохимическое тушение (NPQ) флуоресценции хлорофилла. Накопление Н2О2 в хлоропластах сопровождается его выведением в текущую цитоплазму и распространением Н2О2 с потоком по длине клетки. Резкое возрастание [Ca2+]ц при возбуждении вызывает подавление Н+-насоса и Н+-проводимости, что проявляется в сглаживании щелочных пиков, возрастании сопротивления мембраны в области щелочных зон и в переходной гиперполяризации клетки. Повышение [Ca2+]ц во время ПД стимулирует фотовосстановление О2 и образование Н2О2 в участках с пониженным рНц, а также вызывает остановку течения цитоплазмы. Оба фактора усиливают неравномерное распределение АФК (Н2О2) по длине клетки и отвечают за появление длительных осцилляций эффективного квантового выхода YII и максимальной флуоресценции Fm′ как показателя нефотохимического тушения (NPQ) при наблюдении на микроучастках клетки.

Скачать (671KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024