Cell and Tissue BiologyCell and Tissue BiologyЦитология0041-37713034-6061The Russian Academy of Sciences66956710.31857/S0041377123020128NFBOSDArticlesСтатьиMetalloproteinase’s Activity of Two Placenta-Derived Stem Cells Lines from a Donor Differing in the Adipogenic Differentiation Potential and Nature of Replicative SenescenseАктивность металлопротеиназ в двух линиях мезенхимных стволовых клеток плаценты от одного донора, различающихся адипогенным дифференцировочным потенциалом и характером репликативного старенияVoronkinaI. V.ВоронкинаИ. В.voronirina@list.ruSmaginaL. V.СмагинаЛ. В.gpolanskaya@gmail.comKoltsovaA. M.КольцоваА. М.gpolanskaya@gmail.comMusorinaA. S.МусоринаА. С.gpolanskaya@gmail.comPoljanskayaG. G.ПолянскаяГ. Г.gpolanskaya@gmail.comInstitute of Experimental MedicineИнститут экспериментальной медициныInstitute of Cytology, Russian Academy of SciencesИнститут цитологии РАН0103202365214615627022025Copyright ©; 2023, И.В. Воронкина, Л.В. Смагина, А.М. Кольцова, А.С. Мусорина, Г.Г. ПолянскаяCopyright ©; 2023, И.В. Воронкина, Л.В. Смагина, А.М. Кольцова, А.С. Мусорина, Г.Г. Полянская2023И.В. Воронкина, Л.В. Смагина, А.М. Кольцова, А.С. Мусорина, Г.Г. ПолянскаяИ.В. Воронкина, Л.В. Смагина, А.М. Кольцова, А.С. Мусорина, Г.Г. Полянскаяhttps://vietnamjournal.ru/0041-3771/article/view/669567

A long-term cultivation of 2 lines of human MSCs isolated from different sites of placenta was carried out. The MSC-PL-1 cell line is characterized by premature replicative senescence (RS) compared to the MSC-PL-2 line. During the induction of adipogenic differentiation (AD), it was shown that AD does not occur at early and late passages in cells of MSC-PL-1 line unlike cells of the MSC-PL-2 line. Comparative analysis of the activities of matrix metalloproteinases (MMP-1, -2 and -9) in the process of RS of these cell lines indicates interlinear differences. So, during RS in MSC-PL-2 cells the activity of MMP-2 and -1 decreases, and MMP-9 does not change, and in MSC-PL-1 cells with premature RS the activity of MMP-9 and -1 increases, while activity of MMP-2 decreases. The analysis of MMP -1 and -2 activities during the process of adipogenic differentiation in the MSC-PL-2 line at the early 6th passage showed a number of differences between the activity levels of these MMPs during 21 days, but they all showed the same wave-like manner of changes. The activity of MMP-9 had a different character of changes during the 21 days of differentiation. The same pattern of changes took place at the late 16th passage in same 3 MMP during 21 days of differentiation. Since there is no adipogenic differentiation in the MSC-PL-1 line, we analized the activities of MMP -1, -2 and -9 during cultivation in induction medium for 21 days in the early 6th and late 13th passages. There were changes in the activity of all MMPs in both variants, buy they were not synchronous. In general, there was a significant decrease in the activity of all 3 MMP on the 13th passage compared to the 6th passage. The obtained results indicate the participation of MMPs in a wide range of cellular processes.

Проведено длительное культивирование 2-х линий МСК человека, выделенных из разных мест плаценты. Клеточная линия MSC-PL-1 характеризуется преждевременным старением по сравнению с линией MSC-PL-2. При индукции адипогенной дифференцировки в клетках обеих линиях оказалось, что она не происходит на ранних и поздних пассажах в клетках MSC-PL-1 в отличие от клеток линии MSC-PL-2. Сравнительный анализ активностей матриксных металлопротеиназ (ММП) 1, 2 и 9 в процессе репликативного старения (РС) этих линий свидетельствует о межлинейных различиях. Так, в линии MSC-PL-2 происходит снижение уровней активности ММП-2 и -1 в процессе РС и не изменяется уровень активности ММП-9, а в линии MSC-PL-1, имеющей преждевременное РС, наблюдается увеличение уровня активности ММП-9 и -1 и снижение уровня активности ММП-2. Анализ активностей ММП-1 и -2 в процессе адипогенной дифференцировки в клетках MSC-PL-2 на раннем 6-м пассаже показал ряд различий между ними в течение 21 сут, но изменения обеих ММП носят волнообразный характер. Активность ММП-9 в течение 21 сут дифференцировки изменяется иначе. На позднем 16-м пассаже характер изменений активности всех 3-х ММП в течение 21 сут дифференцировки одинаковый. В связи с отсутствием адипогенной дифференцировки в клетках MSC-PL-1, проведен анализ активностей ММП -1, -2 и -9 при культивировании в индукционной среде в течение 21 сут на раннем (6) и позднем (13) пассажах. В обоих вариантах имеет место изменения активности 3-х ММП в процессе культивирования в индукционной среде, но эти изменения носят несинхронный характер. Активности всех 3-х ММП на 13-м пассаже снижаются относительно пассажа 6. В целом, полученные результаты свидетельствуют об участии ММП в широком диапазоне процессов в МСК.

human mesenchymal stem cellsreplicative senescenceadipogenic differentiationmatrix metalloproteinasesмезенхимные стволовые клетки человекарепликативное старениеадипогенная дифференцировкаматриксные металлопротеиназы“Коллекция культур клеток позвоночных” Центра коллективного пользования (ИНЦ РАН), в котором получены и охарактеризованы клеточные линии, поддерживается финансированием Минобрнауки Российской Федерации (Соглашение № 075-15-2021-683).Воронкина И.В., Смагина Л.В., Бильдюг Н.Б., Мусорина А.С., Полянская Г.Г. 2020. Динамика активности матриксных металлопротеиназ и содержание белков внеклеточного матрикса в процессе репликативного старения линий мезенхимных стволовых клеток человека. Цитология. Т. 62. № 3. С. 210. (Voronkina I.V., Smagina L.V., Bildyug N.B., Musorina A.S., Poljanskaya G.G. 2020. Dynamics of matrix metalloproteinase activity and extracellular matrix proteins content in the process of replicative senescence of human mesenchymal stem cells. Cell Tis. Biol. V. 14. P. 349.)https://doi.org/10.31857/S0041377120030086Воронкина И.В., Смагина Л.В., Гин И.И., Крылова Т.А., Мусорина А.С., Полянская Г.Г. 2018. Анализ динамики активности матриксных металлопротеиназ в процессе хондрогенной дифференцировки линии мезенхимных стволовых клеток, выделенных из Вартонова студня пупочного канатика человека. Цитология. Т. 60. № 9. С. 725. (Voronkina I.V., Smagina L.V., Gin I.I., Krylova T.A., Musorina A.S., Poljanskaya G.G. 2018. Analysis of matrix metalloproteinases activity dynamics during chondrogenic differentiation process of mesenchymal stem cell line derived from Wharton’s jelly of human umbilical cord. Tsitologiya. V. 60. № 9. P. 725.) https://doi.org/10.7868/S0041377118090084Воронкина И.В., Смагина Л.В., Крылова Т.А., Мусорина А.С., Полянская Г.Г. 2016. Сравнительный анализ динамики активности матриксных металлопротеиназ в процессе дифференцировки мезенхимных стволовых клеток человека, выделенных из разных тканей одного донора. Цитология. Т. 58. № 11. С. 865. (Voronkina I.V., Smagina L.V., Krylova T.A., Musorina A.S., Poljanskaya G.G. 2017. Analysis of matrix metalloproteinase activity during differentiation of mesenchymal stem cells isolated from different tissues of one donor. Cell Tiss. Biol. V. 11. P. 95.)https://doi.org/10.1134/S1990519X17020092Кольцова А.М., Зенин В.В., Петросян М.А., Турилова В.И., Яковлева Т.К., Полянская Г.Г. 2020. Получение и характеристика линий мезенхимных стволовых клеток, выделенных из разных областей плаценты одного донора. Цитология. Т. 62. № 9. С. 713. (Koltsova A.M., Zenin V.V., Petrosyan M.A., Turilova V.I., Yakovleva T.K., Poljanskaya G.G. 2021. Isolation and characterization of Mesenchymal Stem Cell Line Derived from different regions of the placenta of the same donor. Cell Tiss. Biol. V. 15. P. 356.) https://doi.org/10.31857/S0041377120090035Мусорина А.С., Зенин В. В., Турилова В. И., Яковлева Т. К., Полянская Г. Г. 2019. Характеристика неиммортализованной линии мезенхимных стволовых клеток, выделенных из эпикардиальной жировой ткани человека. Цитология. Т. 61. № 4. С. 272. (Musorina A.S., Zenin V.V., Turilova V.I., Yakovleva T.K., Poljanskaya G.G. 2019. Х Characterization of a nonimmortalized mesenchymal stem cell line isolated from human epicardial adipose tissue. Cell Tiss. Biol. V. 13. P. 247.)https://doi.org/10.1134/S0041377119040047Нимирицкий П.П., Сагарадзе Г.Д., Ефименко А.Ю., Макаревич П.И., Ткачук В.А. 2018. Ниша стволовой клетки. Цитология. 60. № 8. P. 575. https://doi.org/10.31116/tsitol.2018.08.01 (Nimiritsky P.P., Sagaradze G.D., Efimenko A.Yu., Makarevich P.I., Tkachuk V.A. 2018. The stem cell niche. Tsitologiya. V. 60. P. 955).Полянская Г.Г. 2008. Типы клеточных культур. Образование, основные характеристики и изменчивость клеточных линий. В кн.: Методы культивирования клеток. Санкт-Петербург: Изд-во Политехнического университета. С. 22. (Poljanskaya G.G. 2008. Types of cell cultures. Formation, main characteristics and variability of cell lines. In: Methods of cell cultivation. St. Petersburg: Publishing house of the Polytechnic University. P. 22.)Полянская Г.Г. 2018. Сравнительный анализ характеристик линий мезенхимных стволовых клеток человека, полученных в коллекции культур клеток позвоночных (обзор). Сб. “Клеточные культуры”, ISSN 2077-6055. Санкт-Петербург. Изд-во Политехнического ун-та, вып. 34. С. 3. (Poljanskaya G.G. 2018. Comparative analysis of the lines of human mesenchymal stem cells derived in the collection of cell cultures of vertebrates (review). Collection “Cell cultures”, ISSN 2077-6055. St. Petersburg: Polytechnic University Publishing house. № 34. P. 3.Тепляшин А.С., Чупикова Н.И., Коржикова С.В., Шарифуллина С.З., Ростовская М.С., Топчиашвили З.А., Савченкова И.П. 2005. Сравнительный анализ двух клеточных популяций с фенотипом, подобным мезенхимным стволовым клеткам, выделенных их разных участков подкожно-жировой клетчатки. Цитология. Т. 47 № 7. Р. 637−643. (Teplyashin A.S., Chupikova N.I., Korzhikova S.V., Sharifullina S.Z., Rostovskaya M.S., Topchiashvili Z.A., Savchenkova I.P. 2005. Comparative analysis of two cell populations with a phenotype similar to mesenchymal stem cells isolated from different areas of subcutaneous fat. Tsitologiya. V. 47. № 7. P. 637−643).Шаровская Ю.Ю., Лагарькова М.А., Киселев С.Л., Чайлахян Л.М. 2009. Исследование диффузионной связи через щелевые контакты в эмбриональных стволовых клетках человека в процессе спонтанной дифференцировки. Доклады Академии наук. Т. 427. № 3. С. 387. (Sharovskaya Y.Y, Lagarkova M.A, Kiselev S.L, Chailakhyan L.M. 2009. Gap junctional intercellular communication in human embryonic stem cells during spontaneous differentiation. Dokl. Biol. Sci. V. 427. P. 387.)Adak S., Magdalene D., Deshmukh S., Das D., Jaganathan B. 2021. A review on mesenchymal stem cells for treatment of retinal diseases. Stem Cell Rev. Rep. V. 6. P. 1. https://doi.org/10.1007/s12015-020-10090-xAkpinar G., Yoneten K.K., Kasap M., Erdal Karaoz E. 2021. Search for novel plasma membrane proteins as potential biomarkers in human mesenchymal stem cells derived from dental pulp, adipose tissue, bone marrow, and hair follicle. J. Membr. Biol. V. 254. P. 409. https://doi.org/10.1007/s00232-021-00190-1Albu S., Kumru H., Coll R., Vives J., Vallés M., Denito- Penalva J., Rodriguez L., Codinach M., Hernández J., Navarro X., Vidal J. 2021. Clinical effects of intrathecal administration of expanded Wharton jelly mesenchymal stromal cells in patients with chronic complete spinal cord injury: a randomized controlled study. Cytotherapy. V. 23. P. 146. https://doi.org/10.1016/j.jcyt.2020.08.008Almalki S.G., Agrawal D.K. 2016. Effects of matrix metalloproteinases on the fate of mesenchymal stem cells. Stem Cell Res. Ther. V. 7. P. 129. https://doi.org/10.1186/s13287-016-0393-1Bouloumié A., Sengenès C., Portolan G., Galitzky J., Lafontan M., 2001. Adipocyte produces matrix metalloproteinases 2 and 9: involvement in adipose differentiation. Diabetes. V. 50. P. 2080. https://doi.org/10.2337/diabetes.50.9.2080Bradford M.M. 1976. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Anal. Biochem. V. 72. P. 248. https://doi.org/10.1016/0003-2697(76)90527-3Chavey C., Mari B., Monthouel M.N., Bonnafous S., Anglard P., Van Obberghen E., Tartare-Deckert S. 2003. Matrix metalloproteinases are differentially expressed in adipose tissue during obesity and modulate adipocyte differentiation. J. Biol Chem. V. 278. P. 11888. https://doi.org/10.1074/jbc.M209196200Chen C.-F., Chen Y.-C., Fu Y.-S., Tsai S.-W., Wu P.-K., Chen C.-M., Chang M.-C., Chen W.-M. 2021. Characterization of osteogenesis and chondrogenesis of human decellularized allogeneic bone with mesenchymal stem cells derived from bone marrow, adipose tissue, and Wharton’s jelly. Int. J. Mol. Sci. V. 22. P. 8987. https://doi.org/10.3390/ijms22168987Choi J.S., Lee B.J., Park H.Y., Song J.S., Shin S.C., Lee J.C., Wang S.G., Jung J.S. 2015. Effects of donor age, long-term passage culture, and cryopreservation on tonsil-derived mesenchymal stem cells. Cell Physiol. Biochem. V. 36. P. 85. https://doi.org/10.1159/000374055Costa L., Eiro N Fraile M., Gonzalez L., Saá J., Garcia-Portabella P., Vega B., Schneider J., Vizoso F. 2021. Functional heterogeneity of mesenchymal stem cells from natural niches to culture conditions: implications for further clinical uses. Cell Mol. Life Sci. V. 78. P. 447. https://doi.org/10.1007/s00018-020-03600-0Cox R.P., Krauss M.R., Balis M.E., Dancis J. 1972. Communication between normal and enzyme-deficient cells in tissue culture. Exp. Cell Res. V. 74. P. 251. https://doi.org/10.1016/0014-4827(72)90503-4Darnell M., O’Neil A., Mao A., Gu L., Rubin L.L., Mooney D.J. 2018. Material microenvironmental properties couple to induce distinct transcriptional programs in mammalian stem cells. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. V. 115. P. E8368. https://doi.org/10.1073/pnas.1802568115Dominici M., Le Blanc K., Mueller I., Slaper–Cortenbach I., Marini F., Krause D., Deans R., Keating A., Prockop Dj., Horwitz E. 2006. Minimal criteria for defining multipotent mesenchymal stromal cells. Int. Soc. Cell. Therapy Position Statement. Cytother. V. 8. P. 315. https://doi.org/10.1080/14653240600855905Eiro N., Fraile M., Fernandes-Francos S., Sanchez R., Costa L.A., Vizovo F.J. 2021. Importance of the origin of mesenchymal (stem) stromal cells in cancer biology: “alliance” or “war” in intercellular signals. Cell Biosci. V. 11. P. 109. https://doi.org/10.1186/s13578-021-00620-6Gattazzo F., Urciuolo A., Bonaldo P. 2014. Extracellular matrix: a dynamic microenvironment for stem cell niche. Biochim. Biophys. Acta. V. 1840. P. 2506. https://doi.org/10.1016/j.bbagen.2014.01.010Gutiérrez-Fernández A., Soria-Valles C., Osorio F.G., Gutiérrez-Abril J., Garabaya C., Aguirre A., Fueyo A., Fernández–García M.S., Puente X.S., López-Otín C. 2015. Loss of MT1-MMP causes cell senescence and nuclear defects which can be reversed by retinoic acid. EMBO J. V. 34. P. 1875. https://doi.org/10.15252/embj.201490594Hooper M.L., Subak-Sharpe J.H. 1981. Metabolic cooperation between cells. Int. Rev. Cytol. V. 69. P. 45. https://doi.org/10.1016/S0074-7696(08)62320-7Jin Q., Yuan K., Lin W., Niu C., Ma R., Huang Z. 2019. Comparative characterization of mesenchymal stem cells from human dental pulp and adipose tissue for bone regeneration potential. Artif. Cells Nanomed. Biotechnol. V. 47. P. 1577. https://doi.org/10.1080/21691401.2019.1594861Kessenbrock K., Plaks V., Werb Z. 2010. Matrix metalloproteinases: regulators of the tumor microenvironment. Cell. V. 141. P. 52. https://doi.org/10.1016/j.cell.2010.03.015Kobayashi T., Torii D., Iwata T., Izumi Y., Nasu M., Tsutsui T.W. 2020. Characterization of proliferation, differentiation potential, and gene expression among clonal cultures of human dental pulp cells. Hum. Cell. V. 33. P. 490. https://doi.org/10.1007/s13577-020-00327-9Laemmli U. 1970. Cleavage of structural proteins during the assembly of the head of bacteriophage T4. Nature. V. 227. P. 680 685. https://doi.org/10.1038/227680a0Li J., Xu S.-Q., Zhao Y.-M., Yu S., Ge L.-H., Xu B.-H. 2018. Comparison of the biological characteristics of human mesenchymal stem cells derived from exfoliated deciduous teeth, bone marrow, gingival tissue, and umbilical cord. Mol. Med. Rep. V. 18. P. 4969. https://doi.org/10.3892/mmr.2018.9501Lynch K., Pei M. 2014. Age associated communication between cells and matrix: a potential impact on stem cell-based tissue regeneration strategies. Organogenesis. V. 10. P. 289. https://doi.org/10.4161/15476278.2014.970089Mannello F., Tonti G.A., Bagnara G.P., Papa S. 2006. Role and function of matrix metalloproteinases in the differentiation and biological characterization of mesenchymal stem cells. Stem Cells. V. 24. P. 475. https://doi.org/10.1634/stemcells.2005-0333Mannino G., Russo C., Longo A., Anfuso C.G., Lupo G., Furno D.L., Giuffrida R., Giurdanella G. 2021. Potential therapeutic applications of mesenchymal stem cells for the treatment of eye diseases. World J. Stem Cells. V. 13. P. 632. https://doi.org/10.4252/wjsc.v13.i6.632Moghadasi S., Elveny M., Rahman H.S., Suksatan W., Jalil A.T., Abdelbasset W.K., Yumashev A.V., Shariatzadeh S., Motavalli R., Behzad F., Marofi F., Hassanzadeh A., Pathak Y., Jarahian M. 2021. A paradigm shift in cell-free approach: the emerging role of MSCs-derived exosomes in regenerative medicine. J. Transl. Med. V. 19. P. 302. https://doi.org/10.1186/s12967-021-02980-6Muraglia A., Cancedda R., Quarto R. 2000. Clonal mesenchymal progenitors from human bone marrow differentiate in vitro according to a hierarchical model. J. Cell Sci. V. 7. P. 1161. https://doi.org/10.1242/jcs.113.7.1161Nagase H., Woessner J.F. 1999. Matrix metalloproteinases. J. Biol. Chem. V. 274. P. 21491. https://doi.org/10.1201/9781482272765Niedernhofer L.J., Gurkar A.U., Wang Y., Vijg J., Hoeijmakers J.H.J., Robbins P.D. 2018. Nuclear genomic instability and aging. Ann. Rev. Biochem. V. 87. P. 295. https://doi.org/10.1146/annurev-biochem-062917-012239Noh E.M., Kim J.M., Hong O.Y., Song H.K., Kim J.S., Kwon K.B., Lee Y.R. 2017. PTEN inhibits replicative senescence-induced MMP-1 expression by regulating NOX4-mediated ROS in human dermal fibroblasts. J. Cell Mol. Med. V. 21. P. 3113. https://doi.org/10.1111/jcmm.13220Oliver G.W., Stetler-Stevenson W.G., Kleiner D.E. 1999. Zymography, casein zymography, and reverse zymography: activity assays for proteases and their inhibitors. In: Proteolytic enzymes. Berlin, Heidelberg: Springer Lab. Manual. Springer. https://doi.org/10.1007/978-3-642-59816-6_5Page-McCaw A., Ewald A.J., Werb Z. 2007. Matrix metalloproteinases and the regulation of tissue remodelling. Nat. Rev. Mol. Cell Biol. V. 8. P. 221. https://doi.org/10.1038/nrm2125Parolini O., Alviano F., Bagnara G.P., Bilic G., Buhring H.J., Evangelista M., Hennerbichler S., Liu B., Magatti M., Mao N., Miki T., Marongiu F., Nakajima H., Nicaido T., Portmann-Lanz C.B. et al. 2008. Concise review: isolation and characterization of cells from human term placenta: outcome of the first international Workshop on Placenta derived stem cells. Stem Cells. V. 26. P. 300. https://doi.org/10.1634/stemcells.2007-0594Raposo L., Lourenço A.P., Nascimento D.S., Rui Cerqueira R., Cardim N., Leite-Moreira A. 2021. Human umbilical cord tissue-derived mesenchymal stromal cells as adjuvant therapy for myocardial infarction: a review of current evidence focusing on pre-clinical large animal models and early human trials. Cytotherapy. V. 23. P. 974. https://doi.org/10.1016/j.jcyt.2021.05.002Reed S.L., Escayg A. 2021. Extracellular vesicles in the treatment of neurological disorders. Neurobiol. Dis. V. 157. P. 105 445. https://doi.org/10.1016/j.nbd.2021.105445Reyes M., Lund T., Lenvik T., Aguiar D., Koodie L., Verfaillie C.M. 2001. Purification and ex vivo expansion of postnatal human marrow mesodermal progenitor cells. Blood. V. 98. P. 2615.Safari F., Shakery T., Sayadamin N. 2021. Evaluating the effect of secretome of human amniotic mesenchymal stromal cells on apoptosis induction and epithelial-mesenchymal transition inhibition in LNCaP prostate cancer cells based on 2D and 3D cell culture models. Cell Biochem. Funct. V. 39. P. 813. https://doi.org/10.1002/cbf.3654Schneider R.K., Puellen A., Kramann R., Raupach K., Bornemann J., Knuechel R., Perez-Bouza A., Neuss S. 2010. The osteogenic differentiation of adult bone marrow and perinatal umbilical mesenchymal stem cells and matrix remodelling in three-dimensional collagen scaffolds. Biomaterials. V. 31. P. 467.Semenova E., Grudniak M.P., Machaj E.K., Bocian K., Chroscinska-Krawczyk M., Trochonowicz M., Stepaniec I.M., Murzyn M., Zagorska K.E., Boruczkowski D. Kolanowski T.J., Oldak T., Rozwadowska N. 2021. Mesenchymal stromal cells from different parts of umbilical cord: approach to comparison and characteristics. Stem Cell Rev. Rep. https://doi.org/10.1007/s12015-021-10157-3Sensebé L., Krampera M., Schrezenmeier H., Bourin P., Giordano R. 2010. Mesenchymal stem cells for clinical application. Vox Sang. V. 98. P. 93.Shin S., Lee J., Kwon Y., Park K.-S., Jeong J.-H., Choi S.-J., Bang S., Chang J., Lee C. 2021. Comparative proteomic analysis of the mesenchymal stem cells secretome from adipose, bone marrow, placenta and Wharton’s jelly. Int. J. Mol. Sci. V. 22. P. 845. https://doi.org/10.3390/ijms22020845Sillat T., Saat R., Pöllänen R., Hukkanen M., Takagi M., Konttinen Y.T. 2012. Basement membrane collagen type IV expression by human mesenchymal stem cells during adipogenic differentiation. J. Cell Mol. Med. V. 16. P. 1485.Somoza R., Conget P., Rubio F.J. 2008. Neuropotency of human mesenchymal stem cell cultures: clonal studies reveal the contribution of cell plasticity and cell contamination. Biol. Blood Marrow Transplant. V. 14. P. 546. https://doi.org/10.1016/j.bbmt.2008.02.017Stanko P., Kaiserova K., Altanerova V., Altaner C. 2014. Comparison of human mesenchymal stem cells derived from dental pulp, bone marrow, adipose tissue, and umbilical cord tissue by gene expression. Biomed. Pap. Med. Fac. Univ. Palacky Olomouc Czech Repub. V. 158. P. 373. https://doi.org/10.5507/bp.2013.078Sun J., Xing F., Zou M., Gong M., Li L., Zhou Xiang Z. 2021. Comparison of chondrogenesis-related biological behaviors between human urine-derived stem cells and human bone marrow mesenchymal stem cells from the same individual. Stem Cell Res. Ther. V. 12. P. 366.Sworder B.J., Yoshizawa S., Mishra P.J., Cherman N., Kuznetsov S.A., Merlino G., Balakumaran A, Robey P.G. 2015. Molecular profile of clonal strains of human skeletal stem/progenitor cells with different potencies. Stem Cell Res. V. 14. P. 297. https://doi.org/10.1016/j.scr.2015.02.005Tai C., Wang L., Xie Y., Gao T., Huang F., Wang B. 2021. Analysis of key distinct biological characteristics of human placenta-derived mesenchymal stromal cells and individual heterogeneity attributing to donors. Cells Tiss. Organs V. 210. P. 45. https://doi.org/10.1159/000513038Vilaça-Faria H., Marote A., Lages I., Ribeiro C., Mendes-Pinheiro B., Domingues A.V., Campos J., Lanceros-Mendez S., Salgado A.J., Teixeira F.G. 2021. Fractionating stem cells secretome for Parkinson’s disease modeling: is it the whole better than the sum of its parts? Biochimie. V. 189. P. 87. https://doi.org/10.1016/j.biochi.2021.06.008Wangler S., Kamali A., Wapp C., Wuertz-Kozak K., Häckel S., Fortes C., Lorin M Benneker L.M., Haglund L., Richards R.G., Alini M., Peroglio M., Sibylle Grad S. 2021. Uncovering the secretome of mesenchymal stromal cells exposed to healthy, traumatic, and degenerative intervertebral discs: a proteomic analysis. Stem Cell Res. Ther. V. 12. P. 11. https://doi.org/10.1186/s13287-020-02062-2Xiao Z., Lei T., Liu Y., Yang Y., Bi W., Du H. 2021. The potential therapy with dental tissue-derived mesenchymal stem cells in Parkinson’s disease. Stem Cell Research & Therapy. V. 12. P. 5. https://doi.org/10.1186/s13287-020-01957-4Yigitbilek F., Conley S.M., Tang H., Saadiq I.M., Jordan K.L., Lerman L.O., Taner T. 2021. Comparable in vitro function of human liver-derived and adipose tissue-derived mesenchymal stromal cells: implications for cell-based therapy. Front. Cell Dev. Biol. V. 9. eCollection. https://doi.org/10.3389/fcell.2021.641792Zhang X., Wang N., Huang Y., Li Y., Li G., Lin Y., Atala A., Hou J., Zhao W. 2022. Extracellular vesicles from three dimensional culture of human placental mesenchymal stem cells ameliorated renal ischemia/reperfusion injury. Int. J. Artif. Organs. 45. V. 2. P. 181–92. https://doi.org/10.1177/0391398820986809